John Dempsey najbolji dio karijere proveo je u Chelseaju, u koji je došao iz matičnog Fulhama te ostao devet sezona.
Najpoznatiji je kao strijelac prvog pogotka u finalu Kupa pobjednika kupova 1971. godine, kad je Chelsea slavio protiv Real Madrida i tada osvojio svoj prvi europski trofej.
Bio je to jedan rijetkih njegovih pogodaka za Bluese s obzirom na to da je riječ o stoperu, ali i navijačima jedan od najdražih, a svakako i najljepših jer je stoper iz voleja zakucao loptu pod gredu.
Nakon Chelseaja nastupao je za klub vrlo zanimljiva imena - Serbian White Eagles. Srpski bijeli orlovi zapravo su klub iz Kanade, a ondje je kao igrač, ali ujedno i trener, proveo jednu sezonu.
Za reprezentaciju Republike Irske odigrao je 19 utakmica, a nakon igračke karijere kratko je bio i trener, no brzo je prestao i s tim poslom.